Effects of the combination of polystyrene nanoplastics and lead on seed germination and seedling growth of spinach (Spinacia oleracea)
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摘要: 微塑料作为一种新型环境污染物, 对生物体和自然环境的负面影响受到广泛关注, 而微塑料与重金属复合污染对于蔬菜作物影响的研究却少有报道。为探讨聚苯乙烯纳米塑料(PSNPs)、铅(Pb)及其复合污染对菠菜种子萌发和幼苗生长的影响, 研究了菠菜种子和幼苗分别暴露于200~1600 mg∙L−1 PSNPs、5~100 mg∙L−1 Pb及其复合溶液后发芽率、发芽势、发芽指数、根长、芽长, 超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)活性, 及可溶性蛋白含量的变化。结果表明, 相比于空白对照组, 单一PSNPs (≥400 mg∙L−1)胁迫会显著降低种子的发芽率、发芽势和发芽指数, 低浓度的PSNPs (200 mg∙L−1)促进菠菜种子根、芽的伸长, 高浓度(1600 mg∙L−1)的PSNPs胁迫显著抑制SOD、POD的活性, 虽然不同浓度的PSNPs均会增加可溶性蛋白的含量, 但仅在400 mg∙L−1和800 mg∙L−1浓度组显著高于对照组。单一的Pb (≥25 mg∙L−1)胁迫抑制菠菜种子的萌发, 降低SOD的活性, 而提高POD活性和可溶性蛋白的含量。PSNPs-Pb的复合污染表明, 相比于Pb单一胁迫, PSNPs与Pb复合污染对菠菜种子的萌发起拮抗作用, 降低了Pb单独胁迫对种子萌发的抑制作用; 而PSNPs-Pb复合污染对菠菜幼苗的影响主要是低浓度(200 mg∙L−1) PSNPs与Pb二者表现为协同作用, 高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与Pb复合污染加重了对菠菜幼苗的毒害, 主要表现为SOD和POD活性的显著降低。研究表明, PSNPs能够缓解Pb对菠菜种子萌发的抑制作用; 低浓度PSNPs (200 mg∙L−1)与Pb对菠菜幼苗的影响表现为协同作用, 而高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与Pb对菠菜幼苗主要表现为拮抗作用。Abstract: Microplastics (MPs) are a new environmental pollutant that has attracted widespread attention because of their negative effects on organisms and the environment. However, studies on the impact of co-contamination of MPs and heavy metals on vegetables are limited. To explore the effects of polystyrene nanoplastics (PSNPs), lead (Pb), and their co-contamination on seed germination and seedling growth of spinach, we investigated the germination rate, germination vigor and germination index of seeds; root length, shoot length, superoxide dismutase (SOD) and peroxidase (POD) activities, and soluble protein content of seedlings of spinach (Spinacia oleracea), which were exposed to the control, PSNPs (200, 400, 800, and 1600 mg·L−1) and Pb (5, 25, 50, and 100 mg·L−1) and their combination (Pb 5 mg·L−1 + PSNPs 200 mg·L−1, Pb 5 mg·L−1 + PSNPs 800 mg·L−1, Pb 50 mg·L−1 + PSNPs 200 mg·L−1, and Pb 50 mg·L−1 + PSNPs 800 mg·L−1). Single effects of PSNPs (≥400 mg·L−1) significantly decreased the germination rate, vigor, and index; however, there was no significant difference between 200 mg·L−1 PSNPs and the control for those indicators. PSNPs at low concentrations (200 mg·L−1) promoted the length of roots and shoots, but other PSNPs concentrations (≥400 mg·L−1) had no significant impacts on roots and shoots. SOD activity was inhibited at a high concentration (≥800 mg·L−1) of PSNPs, and the POD activity was induced when PSNPs ≤800 mg·L−1, whereas POD was inhibited at the high PSNPs concentration (1600 mg·L−1). The soluble protein content in spinach seedlings under different concentrations of PSNPs increased, but the content was significantly higher than the control at 800 mg·L−1 PSNPs. Under Pb exposure alone, germination rate, vigor, and index decreased. Further, treatments with low Pb concentration (5 mg·L−1) increased root and shoot length, whereas high concentrations (≥25 mg·L−1) reduced them. Moreover, SOD inhibition and POD induction were observed following Pb treatment. With increased Pb concentration, the soluble protein content of spinach seedlings decreased firstly at low concentration (5 mg·L−1) and then increased. Compared with single Pb treatment, combined effects of PSNPs and Pb were generally antagonistic to seed germination. For example, PSNPs weakened the promotion effects of low Pb concentration (5 mg∙L−1), inhibited the growth of root and shoot of spinach seedlings, and alleviated the inhibitory effects of high Pb concentrations (50 mg∙L−1) on seedling root and shoot growth. Low concentration (200 mg·L−1) of PSNPs and Pb showed synergistic effects in spinach seedlings, such as enhanced induction effects of Pb on POD activity. The co-contamination of PSNPs at high concentrations (800 mg·L−1) and Pb caused greater damage to seedlings, and the activities of SOD and POD decreased significantly. These results showed that PSNPs alleviated the inhibitory effects of Pb on spinach seed germination. Low concentrations of PSNPs (200 mg∙L−1) and Pb mainly showed synergistic effects, whereas high concentrations of PSNPs (800 mg∙L−1) and Pb mainly showed antagonistic effects. This study demonstrates that co-contamination of PSNPs and Pb has significant toxicity on seed germination and seedling growth, affecting the antioxidant system and soluble proteins of spinach. In conclusion, coexisting PSNPs can alter the bioavailability of Pb and plant performance. Our findings can help evaluate the individual and comprehensive toxicity of microplastics and heavy metals in vegetable crops.
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Keywords:
- Polystyrene nanoplastics /
- Lead /
- Spinach /
- Seed germination /
- Seedling growth
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2020年全球塑料产量3.67亿t, 预计到2050年将会达11亿t[1]。由于塑料制品在自然环境中难以降解, 其对生态环境所造成的影响已成为研究的热点问题。塑料在生物体、风力、水流、紫外线等外力条件的作用下能够被降解为<5 mm的塑料碎片, 被称为微塑料(microplastics, MPs), 而粒径小于1 μm的微塑料称为纳米塑料(nanoplastics, NPs)[2]。现今, 对于MPs污染的研究大多集中于海洋生态系统, 而其对于陆地生态系统的影响研究还相对较少。但是, 相关研究表明, 陆地作为塑料生产的源头和汇集区, 每年释放到土壤的MPs大概是海洋的4~23倍[3]。因此, MPs很可能是首先与陆地系统中的生物群相互作用, 并对陆地生态系统造成影响[4]。土壤是陆地生态系统的重要组成部分, 近年来有关土壤MPs的污染问题已成为生态环境领域的研究热点。土壤中的MPs主要由人类活动产生, 来源于农业用膜的降解、垃圾填埋、污水排放、废水灌溉等, 同时排放到环境中的MPs, 又可经过大气沉降与地表径流等方式重新进入到土壤中[5]。进入土壤中的MPs不但可以释放出有害物质, 还可以从环境中吸附污染物, 从而对土壤环境及生物体产生影响。MPs可能通过胞吞作用、离子通道、载体蛋白或水通道蛋白、土壤碳或根系分泌物介导等途径进入植物体, 从而在食物链中累积, 对人体产生不利影响[4,6]。
目前, 仅有少数报道是围绕MPs/NPs对植物的影响进行研究的。例如, 在对植物种子萌发和生长特征等的研究中, Pignattelli等[7]发现, 不同类型的MPs (聚丙烯、聚乙烯、聚氯乙烯等)暴露均会抑制独行菜(Lepidium sativum)种子的萌发; 粒径20 nm的聚苯乙烯微球能够抑制水稻(Oryza sativa)的根伸长, 降低根的干重[8]; 而对伊乐藻(Elodea sp.)的研究发现, 粒径为50~190 nm的聚苯乙烯微粒会增加其根和芽的生物量[9]。也有部分研究人员对MPs作用下植物的氧化防御体系进行了研究, Jiang等[10]的研究发现, 粒径5 μm的聚苯乙烯MPs胁迫会引起蚕豆(Vicia faba)幼苗体内SOD活性的升高, 而1 μm聚苯乙烯MPs胁迫对狸藻体(Utricularia vulgaris)内的SOD活性无显著影响, 却降低POD的活性[11]。可见, 粒径、聚合物组成、受试植物等因素均会影响MPs对植物体的作用。
除MPs污染之外, 重金属污染也是影响我国土壤环境的重要因素之一。我国耕地中Pb、Hg等重金属污染面积约2000万hm2, 大致占据耕地总面积的1/5[12]。已有研究发现, 土壤中提取的MPs中含有不同浓度的Pb、Cd、Cu等重金属[10]。已有研究发现, MPs能够促进螃蟹体内Pb的生物累积以及脂质代谢酶的活性, 并加重肝损伤, 表明MPs可以作为Pb的潜在载体进入生物体内[13-14]。刘玲等[15]的研究发现, 低浓度的MPs能够缓解Pb对水稻幼苗根系的氧化胁迫, 而高浓度的MPs加剧了Pb对水稻根系的氧化损伤。MPs和Cd共同暴露, 会改变玉米(Zea mays)对Cd的吸收, 改变植物体的生理指标以及土壤的性质[16]。由此可见, MPs可以改变重金属在生物体内的毒理学效应。
菠菜(Spinacia oleracea)是苋菜科(Amaranthaceae)的一种可食用开花植物[17], 是在我国普遍种植并广泛食用的蔬菜作物。已有报道指出菠菜可以用于Pb和As污染土壤的修复[18]。截至目前, 有关Pb与MPs/NPs共同作用对菠菜的毒理学效应尚不明确。本研究以菠菜为研究对象, 研究单一MPs/Pb或二者复合污染条件下对菠菜种子萌发和幼苗生长的影响, 并探讨MPs与Pb可能的作用机理, 以期为陆地生态系统中MPs的生态风险评估以及蔬菜作物的栽培提供一定的理论依据。
1. 材料与方法
1.1 供试材料
供试菠菜种子购于沧州市某农贸市场。Pb溶液由Pb(NO3)2配制。单分散聚苯乙烯微球(PSNPs)购于无锡瑞格生物技术有限责任公司, 粒径为(100±10) nm。
1.2 试验设计
选取颗粒饱满、大小均匀、状态良好的种子清水浸泡12 h。将种子取出并沥干后放置托盘中, 用镊子将种子外壳剥掉, 剥壳后的种子采用1% H2O2溶液浸泡消毒30 min, 再用蒸馏水冲洗多次, 用滤纸将种子表面的水分吸干后放入已洗净消毒并铺有两层纱布的培养皿(直径为9 cm)中, 在每个培养皿中加入2 mL蒸馏水以及2 mL Hoagland营养液(按照硝酸钙945 mg∙L−1, 硝酸钾607 mg∙L−1, 磷酸铵115 mg∙L−1, 硫酸镁493 mg∙L−1, 铁盐溶液2.5 ml∙L−1, 微量元素5 mL∙L−1的浓度进行配制, 并调整营养液pH=6), 待种子萌发后置于人工气候培养箱(RYQH-250F, 上海姚氏仪器设备厂)内培养(25 ℃恒温、光照14 h), 培养过程中及时观察种子萌发情况并补充适量的蒸馏水。待菠菜幼苗第2片真叶展开之前, 将幼苗移栽到装有25 mL Hoagland营养液的100 mL三角瓶中, 放入人工气候培养箱中继续培养, 光暗周期为12 h∶12 h, 温度23 ℃, 湿度60%, 每3 d更换一次培养液, 在菠菜第3片真叶展开后, 选取长势较好、一致的幼苗分别移栽到装有Hoagland营养液和不同处理液的三角瓶中, 继续培养, 并每天更换培养液, 继续培养14 d后进行各项生理指标的测定[19]。试验设置以下不同处理组, 所有处理组均设置3个重复。单一PSNPs胁迫组: 在上述培养皿/三角瓶中分别加入2 mL浓度为200 mg∙L−1、400 mg∙L−1、800 mg∙L−1和1600 mg∙L−1的PSNPs悬浮液; 单一重金属Pb胁迫组: 在上述培养皿/三角瓶中分别加入2 mL浓度为5 mg∙L−1、25 mg∙L−1、50 mg∙L−1和100 mg∙L−1的Pb溶液; PSNPs-Pb复合污染组: 在上述培养皿/三角瓶中分别加入2 mL PSNPs (低浓度200 mg∙L−1和高浓度800 mg∙L−1)及Pb (低浓度5 mg∙L−1和高浓度50 mg∙L−1)的复合溶液(两种溶液配比为1∶1); 对照组: 加入2 mL蒸馏水。
1.3 测定方法
1.3.1 生长指标测定
在第7天统计计算各生长指标, 用直尺测定根长、芽长, 其余各项生长指标的计算公式如下[20]:
$$ \begin{split} &\qquad 发芽率({\rm{GR}})=(7\; {\rm{d}}内供试种子发芽数/供试种子\\ &总数)\times 100 {\text{%}}\\[-11pt] \end{split}$$ (1) $$ \begin{split} &\qquad 发芽势({\rm{GV}})=(3 \;{\rm{d}}内供试种子发芽数/供试种子\\ &总数)\times 100{\text{%}}\\[-11pt] \end{split}$$ (2) $$ 发芽指数({\rm{GI}})=\sum G_{t}/D_{t} $$ (3) 式中: Gt为t天内的发芽数, Dt为对应的发芽天数。
1.3.2 幼苗生理指标测定
对幼苗进行暴露培养14 d后, 称取新鲜健康的整株菠菜幼苗, 低温研磨, 经离心提取后, 分别采用氮蓝四唑法测定SOD活性, 采用愈创木酚法测定POD活性, 采用考马斯亮蓝G-250染色法测定可溶性蛋白的含量[21]。
1.4 数据处理
使用SPSS 23.0软件对数据进行统计分析, 采用单因素方差分析法(ANOVA)对不同处理组和对照组的数据进行分析比较(P<0.05)。
2. 结果与分析
2.1 PSNPs与Pb胁迫对菠菜种子萌发的影响
2.1.1 PSNPs或Pb单独胁迫对菠菜种子萌发的影响
发芽率、发芽势、发芽指数是表征种子成活度、发芽速度和整齐度以及种子活力的重要指标。由表1可知, 与对照组相比, 单一PSNPs胁迫下, 随着PS浓度的升高, 中高浓度(400 mg∙L−1、800 mg∙L−1、1600 mg∙L−1)胁迫下菠菜种子的发芽率、发芽势、发芽指数均显著低于对照组(P<0.05), 而低浓度PSNPs (200 mg∙L−1)胁迫对菠菜种子的活力无显著影响。由此可知, 单一PSNPs胁迫(≥400 mg∙L−1)对菠菜种子的萌发具有抑制作用。单一重金属Pb胁迫(≥25 mg·L–1)显著降低菠菜种子的发芽率、发芽指数(P<0.05), 而低浓度5 mg∙L−1 Pb暴露对菠菜种子的发芽势有轻微促进作用, 但无显著性差异。
表 1 聚苯乙烯纳米塑料(PSNPs)、Pb单独胁迫或复合污染对菠菜种子萌发及根长和芽长的影响Table 1. Effects of single or combined pollution of polystyrene nanoplastics (PSNPs) and Pb on seed germination, seedling root and shoot lengthes of spinach处理
Treatment发芽率
Germination rate (%)发芽势
Germination vigor (%)发芽指数
Germination index根长
Root length (cm)芽长
Shoot length (cm)对照 Control 77.50±9.57a 27.50±5.00cd 5.30±0.46bc 2.36±0.03cd 2.50±0.07efg PSNPs浓度
PSNPs concentration (mg∙L−1)200 80.00±8.16a 22.50±5.00de 5.39±0.32b 2.48±0.03c 2.65±0.04cd 400 32.50±9.57c 15.00±5.77ef 2.38±0.69e 2.40±0.08c 2.58±0.03de 800 25.00±5.77c 12.50±5.00ef 1.73±0.55ef 2.44±0.06c 2.41±0.11gh 1600 20.00±8.16c 7.50±5.00f 1.42±0.49f 2.39±0.05c 2.44±0.09fg Pb浓度
Pb concentration (mg∙L−1)5 50.00±8.16b 35.00±5.77bc 4.55±0.62bcd 2.60±0.11b 2.80±0.04a 25 50.00±8.16b 22.50±9.57de 3.81±0.71d 1.98±0.03e 2.54±0.05ef 50 27.50±9.57c 15.00±5.77ef 2.36±0.39e 1.60±0.11f 2.11±0.09i 100 20.00±8.16c 7.50±9.57f 1.27±0.52f 1.50±0.04f 1.93±0.06j Pb5+PSNPs200 70.00±8.16a 50.00±8.16a 6.46±0.79a 2.68±0.06b 2.79±0.03ab Pb5+PSNPs800 72.50±9.57a 17.50±5.00ef 4.42±0.64cd 2.25±0.08d 2.33±0.10h Pb50+PSNPs200 75.00±5.77a 42.50±5.00ab 6.27±0.34a 3.71±0.17a 2.69±0.05bc Pb50+PSNPs800 80.00±8.16a 15.00±5.77ef 4.63±0.92bcd 2.08±0.06e 2.20±0.09i Pb5: 5 mg∙L−1 Pb溶液; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb溶液; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs悬浮液; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs悬浮液。同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。Pb5: 5 mg∙L−1 Pb; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs ; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs. Different lowercase letters in the same column indicate significant differences (P<0.05). 低浓度200 mg∙L−1 PSNPs胁迫对菠菜种子芽的伸长有显著促进作用(P<0.05), 而其余浓度PSNPs单独胁迫对根长和芽长无显著影响(表1)。5 mg∙L−1低浓度Pb暴露组的根长和芽长显著(P<0.05)高于对照组, 而随着Pb浓度的增加(25 mg∙L−1、50 mg∙L−1、100 mg∙L−1), 菠菜种子的根和芽的生长受到抑制, 除25 mg∙L−1 Pb胁迫下芽长无显著变化外, 其余浓度组的根长和芽长均显著低于对照组(P<0.05)。由此可知, 单一Pb胁迫对菠菜种子的根和芽的伸长表现为“低促高抑”的作用规律。
2.1.2 PSNPs与Pb复合污染对菠菜种子萌发的影响
由表1可知, 相比于对照组, 复合污染组对菠菜种子的发芽率无显著影响, 而低浓度200 mg∙L−1 PSNPs与不同浓度Pb复合胁迫显著增加种子的发芽势和发芽指数(P<0.05), 并促进根和芽的伸长; 而高浓度800 mg∙L−1 PSNPs与不同浓度Pb复合胁迫则显著降低种子的发芽势(P<0.05), 降低发芽指数, 并抑制根和芽的生长。
与单一Pb胁迫相比, 不同浓度的PSNPs与Pb复合显著提高菠菜种子的发芽率和发芽指数(P<0.05)。低浓度(200 mg∙L−1) PSNPs与不同浓度Pb复合胁迫能够提高种子的发芽势, 而高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与Pb复合胁迫会降低种子的发芽势或无显著影响。不同浓度PSNPs与低浓度(5 mg∙L−1) Pb复合胁迫, 会减弱低浓度Pb的促进作用, 而抑制菠菜种子根和芽的生长; 不同浓度PSNPs与高浓度(50 mg∙L−1) Pb复合, 会缓解Pb对根和芽生长的抑制作用。综上可知, PSNPs-Pb复合在影响菠菜种子萌发以及根、芽的生长时, 总体表现为拮抗作用。
2.2 PSNPs与Pb胁迫对菠菜幼苗生理指标的影响
2.2.1 PSNPs或Pb单独胁迫对菠菜幼苗SOD和POD活性的影响
SOD和POD是构成植物抗氧化系统的主要酶, 其活性水平能反映植物受外界逆境影响的程度。由表2可知, 相比于对照组, 不同浓度PSNPs胁迫下SOD活性均降低, 在中高浓度组(800 mg∙L−1、1600 mg∙L−1) SOD活性受到显著抑制(P<0.05)。POD活性在200 mg∙L−1、400 mg∙L−1、800 mg∙L−1 PSNPs处理组均显著高于对照组(P<0.05); 而在1600 mg∙L−1 PSNPs处理POD活性达最低, 且显著低于其他处理(P<0.05)。不同浓度Pb胁迫导致菠菜幼苗的SOD活性呈剂量效应降低(P<0.05), 而POD活性相比于对照组均显著升高(P<0.05)。
表 2 聚苯乙烯纳米塑料(PSNPs)、Pb单独胁迫或复合污染对菠菜幼苗生理指标的影响Table 2. Effects of single or combined pollution of polystyrene nanoplastics (PSNPs) and Pb on physiological indexes of spinach seedlings处理组
Treatment超氧化物歧化酶
Superoxide dismutase (U·g−1)过氧化物酶
Peroxidase (U·g−1)可溶性蛋白
Soluble protein (μg·g−1)对照 Control 664.36±18.03a 85.00±5.18g 3.00±0.25cd PSNPs浓度
PSNPs concentration (mg∙L−1)200 653.98±14.61a 117.60±4.18f 3.01±0.03cd 400 656.06±21.53a 155.00±5.09d 3.40±0.06b 800 595.89±11.04b 138.50±7.10de 4.17±0.12a 1600 562.30±15.08c 30.00±1.55i 3.32±0.36bc Pb浓度
Pb concentration (mg∙L−1)5 456.75±14.47d 127.50±7.55ef 2.71±0.01de 25 195.16±14.91f 366.25±10.44b 3.40±0.01b 50 123.88±9.80gh 140.00±11.53de 3.49±0.01b 100 103.81±14.90h 132.50±9.17ef 3.53±0.01b Pb5+PSNPs200 269.90±15.38e 510.00±24.98a 2.61±0.30e Pb5+PSNPs800 141.18±7.27g 70.00±5.29gh 3.36±0.30bc Pb50+PSNPs200 137.02±10.17g 242.00±14.80c 3.58±0.26b Pb50+PSNPs800 128.97±6.22g 62.00±3.61h 1.90±0.19f Pb5: 5 mg∙L−1 Pb溶液; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb溶液; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs悬浮液; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs悬浮液。同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。Pb5: 5 mg∙L−1 Pb; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs. Different lowercase letters in the same column indicate significant differences (P<0.05). 2.2.2 PSNPs或Pb单独胁迫对菠菜幼苗可溶性蛋白含量的影响
可溶性蛋白是植物体必备的营养物质, 也是其进行生理代谢的重要调控物质。由表2可知, 不同浓度PSNPs胁迫下菠菜幼苗可溶性蛋白含量均有一定程度的增加, 且表现为先升高后降低的趋势, 但仅在400 mg∙L−1和800 mg∙L−1处理组显著高于对照组(P<0.05)。随着Pb浓度的升高, 菠菜幼苗的可溶性蛋白含量先减少后增加, 且在5 mg∙L−1低浓度组略低于对照组, 在25 mg∙L−1、50 mg∙L−1和100 mg∙L−1组显著高于对照组(P<0.05)。
2.2.3 PSNPs与Pb复合污染对菠菜幼苗生理指标的影响
由表2可知, PSNPs与Pb复合作用下, 菠菜幼苗的SOD活性均显著低于对照组(P<0.05)。相比于单一低浓度5 mg∙L−1 Pb胁迫, PSNPs与Pb复合暴露显著降低SOD活性(P<0.05), 表明PSNPs能够加强Pb对SOD活性的抑制作用, 二者表现为协同作用。
与单一Pb胁迫相比, 低浓度200 mg∙L−1 PSNPs与Pb复合胁迫显著提高POD活性(P<0.05), 二者表现为协同作用; 而高浓度800 mg∙L−1 PSNPs与Pb复合胁迫显著抑制POD活性(P<0.05), 说明高浓度PSNPs能够减弱Pb对POD活性的诱导作用, 二者表现为拮抗作用。
与单一Pb胁迫相比, 低浓度200 mg∙L−1 PSNPs与Pb复合对菠菜幼苗的可溶性蛋白含量无显著影响, 而高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与低浓度(5 mg∙L−1) Pb复合胁迫显著增加可溶性蛋白含量(P<0.05), 表明PSNPs可减弱5 mg∙L−1 Pb对可溶性蛋白的抑制作用; 而高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与高浓度(50 mg∙L−1) Pb复合胁迫显著降低可溶性蛋白的含量(P<0.05), PSNPs会减弱50 mg∙L−1 Pb对可溶性蛋白的促进作用。
综上可知, PSNPs-Pb复合对菠菜幼苗的影响主要是: 低浓度PSNPs与Pb主要表现为协同作用, 而高浓度的PSNPs与Pb主要表现为拮抗作用。
3. 讨论
3.1 PSNPs和Pb污染对种子萌发的影响
本研究表明, 单一PSNPs胁迫显著降低菠菜种子的发芽率、发芽势和发芽指数, 能够对种子萌发起到抑制作用。已有研究发现, 不同粒径的MPs暴露均会显著降低水芹种子(Lepidium sativum)的发芽率[22-23]。而不同类型、不同粒径的MPs对小麦(Triticum aestivum)种子的发芽率、发芽势、发芽指数均起到抑制作用[24-25]。这些结果均与本研究结果相一致。MPs抑制种子萌发的主要原因可能是MPs颗粒堵塞种子囊中的孔隙, 从而对种子萌发产生不利影响[22]。而在本研究中, 低浓度(200 mg∙L−1)的PSNPs可以促进菠菜种子根和芽的伸长, 而中高浓度(≥400 mg∙L−1)的PSNPs对种子根和芽的伸长无显著影响。研究发现, 低浓度PSNPs能够促进大豆(Glycine max)种子的根和芽的伸长[26]。Bosker等[22]研究发现低浓度下50 nm、500 nm NPs能够促进水芹种子根的伸长, 这可能是由于低浓度的NPs更易被植物体所吸收, 并诱导α-淀粉酶活性, 为根和芽的生长提供更多的能量[27]。但是, 也有一些研究发现, MPs的暴露会抑制种子根和芽的生长[28-30]。本研究中采用的PSNPs为粒径小于1 μm的NPs, 相比于MPs, NPs的粒径更小、流动性更强, 更加容易穿透生物体表面, 引起植物体内更为复杂的毒理学效应[31]。因此, 与以往研究相比, MPs对根长和芽长的不同影响可能与MPs的聚合物组成、MPs的质量浓度、供试植物的种类等因素有关[32]。
本研究发现, 单一重金属Pb胁迫能够抑制菠菜种子的萌发, 这与前人的研究结果一致[33-36]。而本研究中, 单一Pb胁迫对菠菜种子根和芽生长的影响表现为“低促高抑”的规律。杨文玲等[35]的研究发现, 低浓度Pb对早熟禾(Poa annua)和狗牙根(Cynodon dactylon)种子根长和出苗率也具有低促高抑的作用规律; 张雅莉等[37]在研究Pb对硬粒小麦种子根和芽的影响时也发现了相同的规律, 这些均与本研究结果一致。分析原因, 低浓度的重金属胁迫可能会诱发植物体内的某些生理代谢途径, 并提高某些酶的活性, 从而对种子根、芽的伸长起到一定促进作用; 而高浓度的重金属会阻碍植物细胞分裂和生长, 抑制蛋白酶和淀粉酶的活性, 从而影响代谢, 抑制种子的萌发[35,37]。但也有研究发现, 不同浓度的Pb胁迫均会对植物种子的根和芽的伸长起抑制作用[38-40]。分析原因, 可能主要与Pb的胁迫浓度以及受试植物的品种有关。
在复合污染对菠菜种子的萌发影响研究中, 不同浓度MPs与不同浓度Pb复合均会减弱Pb单独作用下的抑制/促进作用, MPs-Pb整体表现为拮抗作用。分析原因, 可能是在菠菜种子萌发的过程中, MPs颗粒堵塞种子囊中的孔隙[22], 进而阻碍了Pb的吸附, 从而二者表现出拮抗作用。王泽正等[20]的研究发现MPs与重金属镉复合对水稻种子生长特性、根长和芽长的影响总体表现出一定的拮抗作用, 这与本文的研究结果一致。
3.2 PSNPs和Pb污染对幼苗生长的影响
本研究发现, PSNPs单独胁迫下, SOD活性在中高浓度组(800 mg∙L−1、1600 mg∙L−1)受到显著抑制; 而POD活性在中低浓度(200 mg∙L−1、400 mg∙L−1、800 mg∙L−1)处理组升高, 而在最高处理组1600 mg∙L−1受到显著抑制。中低浓度下POD活性的上升, 可能是低浓度的PSNPs增强了活性氧(ROS)刺激酶编码基因的表达, 从而提高了抗氧化酶POD的活性, 而高浓度下PSNPs可能会破坏抗氧化防御系统, 从而抑制SOD和POD的活性[32]。廖苑辰等[41]研究发现, 粒径100 nm PSNPs处理小麦后, SOD活性始终低于对照组, POD活性在中低浓度组极显著高于对照组; 黄献培等[42]发现当MPs浓度高于750 mg∙L−1时菜心(Brassica campestris)幼苗中SOD活性均显著低于对照组, 浓度低于750 mg∙L−1时无显著影响; 也有研究[21,43]发现, 中低浓度的聚乙烯MPs能显著提高蚕豆幼苗和花生(Arachis hypogaea)幼苗的POD活性, 这些研究与本研究结果一致。但是, 也有研究[44]发现, 低浓度的MPs对小麦幼苗的SOD、POD活性无显著影响, 中高浓度能提高SOD、POD的活性, 这与本研究的结果不同, 分析原因可能是由于MPs粒径、质量浓度以及受试植物的不同造成的。另外, 本研究发现, 单一Pb胁迫抑制菠菜幼苗的SOD活性, 而诱导POD活性升高。林琳等[45]的研究发现, 不同浓度、不同暴露时间的Pb显著抑制生菜(Lactuca sativa)幼苗的SOD活性, 而诱导POD的活性, 这与本研究的结果一致, 即Pb胁迫引起POD活性上升, 诱发机体的调节反应, 而抑制SOD酶的活性, 造成损伤。
在对可溶性蛋白的研究中发现, PSNPs单独胁迫引起可溶性蛋白含量先升高后降低。已有研究发现, 粒径80 nm的PSNPs对两种外生菌根真菌彩色豆马勃(Pisolithus tinctorius)和松乳菇(Lactarius delicious)可溶性蛋白的影响, 也表现为相同的规律[46]。但是, 也有研究发现粒径70 nm PSNPs胁迫会引起菜心幼苗可溶性蛋白含量先升高后降低, 而粒径20 μm聚苯乙烯微球胁迫导致可溶性蛋白含量始终低于对照组[42]; 100~400 nm PSNPs和10~15 μm聚苯乙烯微球均会引起生菜幼苗的可溶性蛋白含量降低[47], 这与本研究的结果不一致。分析原因, 可能是受试植物暴露时间不同, 生菜幼苗是在暴露培养28 d后进行可溶性蛋白的测定, 而菜心幼苗的暴露则是在种子出芽试验结束后即停止并进行测定, 而本研究的菠菜幼苗是在第三片真叶展开后暴露14 d后进行测定, 暴露时间的不同会导致外源物质在植物体内的影响不同; 另一方面, 可能是MPs的粒径不同造成的, 本研究采用的是100 nm的PSNPs, 粒径更小, 比表面积更大, 更易引起植物体内更为复杂的生理效应。本研究中, 单一Pb胁迫引起菠菜幼苗中可溶性蛋白含量先降低后升高, 且在中高浓度(25 mg∙L−1、50 mg∙L−1、100 mg∙L−1)组显著高于对照组。王芳洲等[48]对秋茄(Kandelia obovata)幼苗处理14 d后, 发现可溶性蛋白含量随PbCl2浓度升高呈现先降后升的趋势; 也有研究发现, Pb胁迫下, 金丝草(Pogonatherum crinitum)根系可溶性蛋白含量则先减后增[49], 这些结果与本研究的一致。以上结果表明, 单一的PSNPs或Pb胁迫, 能够使菠菜幼苗体内的可溶性蛋白含量处于较高水平, 间接平衡了细胞的渗透势, 维持正常的代谢水平。
本研究中, 相比于Pb单独胁迫, 低浓度PSNPs与Pb复合污染抑制SOD活性, 而提高POD活性, 对可溶性蛋白含量无显著影响; 而高浓度的PSNPs与Pb复合抑制SOD、POD的活性, 对可溶性蛋白的影响表现为与Pb单独胁迫相反的影响(即Pb 5 mg∙L−1+PSNPs 800 mg∙L−1增加菠菜幼苗的可溶性蛋白含量, 缓解了5 mg∙L−1 Pb单独胁迫下对可溶性蛋白含量的抑制; 而Pb 50 mg∙L−1+PSNPs 800 mg∙L−1降低了菠菜幼苗的可溶性蛋白含量, 抑制了50 mg∙L−1 Pb单独作用下可溶性蛋白含量的升高)。刘玲等[15]的研究发现, 与Pb处理组相比, 低浓度PSNPs与Pb复合降低了水稻幼苗的SOD活性, 提高了POD的活性, 而高浓度PSNPs与Pb复合对水稻幼苗造成更大毒害, 主要表现为抗氧化酶活性的下降; WANG等[50]的研究也表明较低质量浓度(1 mg∙L−1)的PSNPs与Pb复合对微囊藻(Microcystis aeruginosa)的生长表现为协同作用, 上述研究的结果与本研究基本一致。分析原因, 可能是低浓度的PSNPs吸附Pb2+后, 作为其载体穿过细胞壁的孔洞、幼苗侧根的缝隙或者通过内吞作用进入植物体内, 二者发挥协同效应, 从而增加Pb的毒性; 而高浓度的PSNPs会发生团聚效应[32], 导致游离态的PSNPs减少, 降低对Pb的吸附; 另一方面团聚体的形成会阻碍菠菜幼苗对Pb2+的吸收, 从而使二者表现为拮抗作用。
4. 结论
1) PSNPs (≥400 mg∙L−1)与Pb单独胁迫均会对菠菜种子的发芽率、发芽势、发芽指数等起抑制作用, 低浓度PSNPs (200 mg∙L−1)胁迫对菠菜种子根和芽的伸长起促进作用, 而单一Pb胁迫对菠菜种子的根和芽的伸长表现为“低促高抑”的作用规律。
2) PSNPs单独胁迫抑制菠菜幼苗的SOD活性, 对POD活性表现为“低促高抑”的作用规律; 单一Pb胁迫抑制菠菜幼苗的SOD活性, 而诱导POD活性; 高浓度的PSNPs (200 mg∙L−1)-Pb (50 mg∙L−1、100 mg∙L−1)胁迫均会显著提高菠菜幼苗中的可溶性蛋白的含量。
3)相比于单独Pb胁迫, PSNPs-Pb复合污染会缓解Pb对菠菜种子萌发以及种子根、芽生长的抑制作用, 二者表现为拮抗作用; PSNPs-Pb复合污染对菠菜幼苗的影响是低浓度(200 mg∙L−1) PSNPs-Pb复合效应主要表现为协同作用, 而高浓度(800 mg∙L−1) PSNPs与Pb复合污染会进一步加强Pb对菠菜幼苗的毒害作用。
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表 1 聚苯乙烯纳米塑料(PSNPs)、Pb单独胁迫或复合污染对菠菜种子萌发及根长和芽长的影响
Table 1 Effects of single or combined pollution of polystyrene nanoplastics (PSNPs) and Pb on seed germination, seedling root and shoot lengthes of spinach
处理
Treatment发芽率
Germination rate (%)发芽势
Germination vigor (%)发芽指数
Germination index根长
Root length (cm)芽长
Shoot length (cm)对照 Control 77.50±9.57a 27.50±5.00cd 5.30±0.46bc 2.36±0.03cd 2.50±0.07efg PSNPs浓度
PSNPs concentration (mg∙L−1)200 80.00±8.16a 22.50±5.00de 5.39±0.32b 2.48±0.03c 2.65±0.04cd 400 32.50±9.57c 15.00±5.77ef 2.38±0.69e 2.40±0.08c 2.58±0.03de 800 25.00±5.77c 12.50±5.00ef 1.73±0.55ef 2.44±0.06c 2.41±0.11gh 1600 20.00±8.16c 7.50±5.00f 1.42±0.49f 2.39±0.05c 2.44±0.09fg Pb浓度
Pb concentration (mg∙L−1)5 50.00±8.16b 35.00±5.77bc 4.55±0.62bcd 2.60±0.11b 2.80±0.04a 25 50.00±8.16b 22.50±9.57de 3.81±0.71d 1.98±0.03e 2.54±0.05ef 50 27.50±9.57c 15.00±5.77ef 2.36±0.39e 1.60±0.11f 2.11±0.09i 100 20.00±8.16c 7.50±9.57f 1.27±0.52f 1.50±0.04f 1.93±0.06j Pb5+PSNPs200 70.00±8.16a 50.00±8.16a 6.46±0.79a 2.68±0.06b 2.79±0.03ab Pb5+PSNPs800 72.50±9.57a 17.50±5.00ef 4.42±0.64cd 2.25±0.08d 2.33±0.10h Pb50+PSNPs200 75.00±5.77a 42.50±5.00ab 6.27±0.34a 3.71±0.17a 2.69±0.05bc Pb50+PSNPs800 80.00±8.16a 15.00±5.77ef 4.63±0.92bcd 2.08±0.06e 2.20±0.09i Pb5: 5 mg∙L−1 Pb溶液; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb溶液; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs悬浮液; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs悬浮液。同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。Pb5: 5 mg∙L−1 Pb; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs ; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs. Different lowercase letters in the same column indicate significant differences (P<0.05). 
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表 2 聚苯乙烯纳米塑料(PSNPs)、Pb单独胁迫或复合污染对菠菜幼苗生理指标的影响
Table 2 Effects of single or combined pollution of polystyrene nanoplastics (PSNPs) and Pb on physiological indexes of spinach seedlings
处理组
Treatment超氧化物歧化酶
Superoxide dismutase (U·g−1)过氧化物酶
Peroxidase (U·g−1)可溶性蛋白
Soluble protein (μg·g−1)对照 Control 664.36±18.03a 85.00±5.18g 3.00±0.25cd PSNPs浓度
PSNPs concentration (mg∙L−1)200 653.98±14.61a 117.60±4.18f 3.01±0.03cd 400 656.06±21.53a 155.00±5.09d 3.40±0.06b 800 595.89±11.04b 138.50±7.10de 4.17±0.12a 1600 562.30±15.08c 30.00±1.55i 3.32±0.36bc Pb浓度
Pb concentration (mg∙L−1)5 456.75±14.47d 127.50±7.55ef 2.71±0.01de 25 195.16±14.91f 366.25±10.44b 3.40±0.01b 50 123.88±9.80gh 140.00±11.53de 3.49±0.01b 100 103.81±14.90h 132.50±9.17ef 3.53±0.01b Pb5+PSNPs200 269.90±15.38e 510.00±24.98a 2.61±0.30e Pb5+PSNPs800 141.18±7.27g 70.00±5.29gh 3.36±0.30bc Pb50+PSNPs200 137.02±10.17g 242.00±14.80c 3.58±0.26b Pb50+PSNPs800 128.97±6.22g 62.00±3.61h 1.90±0.19f Pb5: 5 mg∙L−1 Pb溶液; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb溶液; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs悬浮液; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs悬浮液。同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。Pb5: 5 mg∙L−1 Pb; Pb50: 50 mg∙L−1 Pb; PSNPs200: 200 mg∙L−1 PSNPs; PSNPs800: 800 mg∙L−1 PSNPs. Different lowercase letters in the same column indicate significant differences (P<0.05).
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